Das älteste Zeugnis dieser Gegend stammt vom 3. Juli 750, ausgestellt auf dem herzoglichen Sitz zu Dodiga: Der baierische Stammesherzog Tassilo III. aus dem Geschlecht der Agilolfinger schenkt dem Freisinger Bischof Josef I. eine erbetene Weidefläche. Johanneskirchen selbst wird erstmals in einer Urkunde vom 2. Oktober 815 im Zusammenhang mit bayerischem Bier erwähnt, das Johanneskirchen an das Hochstift Freising zu liefern hatte. In dieser Urkunde wird auch die „ecclesia sancti Johannis baptiste in loco Feringas“ genannt. Diese "Kirchenburg" St. Johann Baptist war die erste Pfarrkirche der Urpfarrei Föhring. Ihr heutiger Bau stammt aus der dem 13. Jahrhundert. Erst 1688 baute man die Wehrkirche zum heutigen Aussehen um. Johanneskirchen schied im 12. Jahrhundert aus dem bischöflichen Besitzstand von Freising aus und gehörte dann zum Pfleggericht Wolfratshausen.

Im 15. Jahrhundert war der Ort als geschlossene Hofmark (also mit dem Recht zur niederen Gerichtsbarkeit) im Besitz des Münchner Bürgergeschlechts der Riedler. Ottmar Riedler war um 1500 Münchens reichster Bürger. Die Hofmark wurde erst 1848 aufgelöst. 1818 wurde Johanneskirchen selbstständige Gemeinde, nach Gründung des Königreichs Bayern 1820 ein Teil der politischen Gemeinde Daglfing und am 1. Januar 1930 ein Stadtteil Münchens.